Décidé dès la Régence, le retour du cabinet des médailles de Versailles à la Bibliothèque ne fut effectif qu’en 1741, date à laquelle il s’installe dans l’hôtel de la marquise de Lambert. Il avait fallu attendre le décès de celle-ci en 1733 pour annexer ses appartements situés à l’extrémité de l’ancien hôtel de Nevers ; on y logea le cabinet des médailles. Au premier étage, l’architecte de Cotte rétablit l’unité originale de la galerie en détruisant les cloisons ; il perça quatre fenêtres sur la rue de Richelieu et unifia celles qui donnaient sur la rue Colbert. Le cabinet des médailles occupait les deux-tiers de l’ancien salon de la marquise, le dernier tiers étant donné à la galerie des imprimés qui lui faisait suite, et l’ancienne salle à manger de la marquise, soit tout le premier étage de la galerie au-dessus du mur sud de l’arcade Colbert.

Des tableaux avaient été commandés par Robert de Cotte pour décorer cet espace. De concert avec l’abbé Bignon et le duc d’Antin (1665-1736), directeur général des bâtiments du Roi, il avait décidé de choisir dans la mythologie les sujets convenant le mieux « au temps des sciences et de la littérature » : Apollon et les neuf muses. Les trois trumeaux situés entre les quatre fenêtres donnant sur la rue de Richelieu furent décorés par Carle Van Loo (1705-1765) et présentés au Salon de 1745.

Les trois trumeaux placés du côté de la rue Colbert ont été réalisés par Charles Joseph Natoire et présentés au Salon de 1745.

Les petits côtés de la galerie étaient décorés au sud par le tableau de Louis XIV de Hyacinthe Rigaud, au nord par le Louis XV de Louis Michel Van Loo. Quatre dessus-de-porte peints par François Boucher les encadraient.

Lambris et mobilier furent réalisés par Jacques Verbeckt [1704-1771] et ses employés de 1741 à 1742. Les six médailliers appuyés aux trumeaux sont d’un modèle identique. Il s’agit chaque fois d’une console d’applique supportant une table de marbre rose chantourné, sur laquelle repose un placard à deux battants. La console est formée d’une ceinture et de deux pieds reliés par une entretoise dont le décor fouillé contraste avec la sobriété des vantaux des placards. Les deux grands médailliers possèdent une construction de même type : leur console est dotée de six pieds, les quatre pieds médians étant reliés par une entretoise en “X” surmontée d’un brûle-parfum. On compte quatre vantaux au lieu de deux. Complétant le mobilier, une grande table occupe le centre de la pièce ; des chaises cannées estampillées Louis Cresson [1706-1761] sont rangées autour d’elle.